Khi "Sirens", một lực lượng ngoài hành tinh với kho vũ khí vượt xa giới hạn của công nghệ hiện tại, đột nhiên xuất hiện, lần đầu tiên một nhân loại bị chia rẽ đứng trong sự đoàn kết hoàn toàn. Bốn quốc gia Eagle Union, Royal Navy, Sakura Empire và Iron Blood đã thành lập Azur Lane, mở đường cho sự cải tiến của chiến tranh hiện đại, dẫn đến chiến thắng ban đầu trước mối đe dọa chung. Tuy nhiên, liên minh mong manh này đã bị đe dọa bởi những lý tưởng đối lập, chia liên minh thành hai. Đế chế Sakura và Dòng máu sắt đã tách ra và thành lập Trục Đỏ, và nhân loại lại bị chia cắt một lần nữa.
Là một chiến binh dày dạn kinh nghiệm, Doanh nghiệp "Grey Ghost" gánh trên vai hy vọng kết thúc chiến tranh của Azur Lane. Nhưng đằng sau tính cách khắc kỷ của cô ấy lại che giấu một cô gái yếu đuối, sợ hãi trước đại dương. Mặc dù vậy, cô ấy vẫn tiếp tục chiến đấu vì cô ấy tin rằng đó là mục đích duy nhất cho sự tồn tại của mình. Trong khi đó, Javelin, Laffey và Unicorn ba con tàu của liên minh tình cờ gặp Ayanami, một điệp viên của Trục Đỏ. Có vẻ kỳ lạ, họ cố gắng kết bạn với cô ấy, nhưng với tư cách là kẻ thù, những nỗ lực của họ đều vô ích. Tuy nhiên, họ vẫn kiên trì với hy vọng một ngày nào đó sẽ thành công.
Giữa cuộc xung đột không hồi kết trong nhân loại, có thể tồn tại chìa khóa có thể đoàn kết một chủng tộc bị phân mảnh: một người lính đối mặt với tính cách bí ẩn của cô ấy và tình bạn thân thiết giữa những người có lý tưởng khác nhau.