Một thập kỷ trước, con người, các vị thần và ác quỷ đã hợp lực để chống lại mối đe dọa từ con rồng khổng lồ, Bahamut.
Giờ đây, ở hiện tại, con người sống ở thủ đô Anatae đã được tận hưởng cuộc sống xa hoa và thịnh vượng. Sự tiến bộ của họ phần lớn là nhờ sự điều hành của vị vua mới được bổ nhiệm, Charioce XVII, người đã đánh cắp sức mạnh từ các vị thần và cho phép quỷ tộc lạm dụng và làm nô lệ ở thủ đô. Khi con người tiếp tục bóc lột ma quỷ một cách vô đạo đức, cảm giác thù địch chống lại con người bắt đầu hình thành trong các cộng đồng ma quỷ, đe dọa một cuộc nổi dậy. Trong khi đó, một bầu không khí bất an đang lan rộng giữa các vị thần, khi họ tranh giành lại sức mạnh đã mất.
Giữa tất cả, Nina Drango, một thợ săn tiền thưởng trẻ tuổi vui vẻ, đã đến Thủ đô Hoàng gia với hy vọng ổn định cuộc sống và kiếm sống. Tuy nhiên, cuộc sống yên bình của cô ở thủ đô nhanh chóng bị xáo trộn khi cô chạm trán với Rag Demon đáng ngại, kẻ quyết tâm trả thù loài người, và Kaisar Lidfard, một hiệp sĩ cao quý đang chiến đấu với xung đột đạo đức nội tâm.
Shingeki no Bahamut: Virgin Soul tiếp tục câu chuyện về xung đột xã hội và đạo đức giữa con người, thần thánh và ác quỷ, cũng như cuộc đấu tranh sinh tồn và thống trị của họ.