Năm đó là năm 2148. Hai năm sau khi kết thúc phần Fafner gốc trong loạt phim truyền hình Azure, Đảo Tatsumiya và những cư dân sống sót của nó đã trở lại bình phục. Tuy nhiên, mọi thứ đã trở nên tuyệt vọng với anh hùng của chúng ta, Kazuki; gần như mù bây giờ, và bị tê liệt một phần sau trận chiến với Festum hai năm trước đó, anh ta tuân theo lời hứa mà người bạn đã mất của anh ta là Soushi đã hứa với anh ta là quay trở lại hòn đảo và ổn định lại mọi thứ. Niềm hy vọng của Kazuki bùng lên khi một dạng sống được phát hiện trong một chiếc tàu ngầm không người lái trôi vào Vịnh Tatsumiya vào một đêm, nhưng người trên tàu không phải là Soushi; đó là một "cậu bé" bí ẩn tên là Misao Kurusu, người có thể không hoàn toàn là con người, và người tuyên bố đã được gửi bởi Sōshi. Với sự xuất hiện của Misao, sự thù địch lại bùng phát giữa Quân đội Con người và Festum, và các phi công Fafner bị ném vào trận chiến tuyệt vọng nhất trong cuộc đời của họ - lần này, với số phận của HAI chủng tộc đang gánh trên vai họ.