Những ngày tháng của Kojou Akatsuki là một học sinh trung học bình thường ở Quận Quỷ của Đảo Itogami đột ngột kết thúc sau một cuộc gặp gỡ định mệnh để lại cho cậu những khả năng vượt trội của một ma cà rồng.
Không lâu trước khi anh ta trở thành trung tâm của sự chú ý khi người ta phát hiện ra rằng anh ta là tổ tiên thứ tư, một ma cà rồng vô cùng mạnh mẽ mà hầu hết mọi người đều coi chỉ là một huyền thoại. Lo sợ về khả năng hủy diệt của Kojou, Tổ chức Vua sư tử cử một pháp sư kiếm thuật tập sự, Yukina Himeragi, để theo dõi, và nếu anh ta trở thành mối đe dọa, hãy giết cậu bé được coi là ma cà rồng mạnh nhất thế giới. Bị ép buộc cùng nhau do hoàn cảnh, cả hai hình thành một liên minh khó có thể xảy ra khi Kojou chấp nhận khả năng của mình và cả hai đều đấu tranh để bảo vệ thành phố khỏi các thế lực hỗn loạn đang nổi lên khác nhau.